1、321第 45 卷第 5 期 特约专稿 Chinese Journal of Nature Vol.45 No.5 INVITED SPECIAL PAPER1 社会组织演化：因地制宜还是祖宗之法？灵长类的社会性，是它们在多种生境中取得繁盛的基础之一1-2。然而，从独来独往的婆罗洲猩猩(Pongo pygmaeus)3，到一夫一妻成对生活的灰长臂猿(Hylobates muelleri)4-6，再到分别组建一夫多妻、多夫多妻社群的叶猴(Presbytis spp.)和食蟹猴(Macaca fascicularis)，灵长类的“婚恋观”和“交际圈”大小有着天壤之别。使用更严谨的表述，在比较灵长类
2、不同种属甚至同一物种的不同种群时7，其社会系统的表征，从社会组织(social organization，如社群规模、雌雄比例等)、社会结构(social structure，个体间的互动方式)到交配系统(mating system，个体交配对象的数量)8-9，常表现出令人称奇的差异。那么，是什么塑造了这种多样性？长期以来，学术界对此的主流解释被归纳于“社会生态模型(socioecological model)”。该理论自20世纪60年代就不断发展10-13，得到了众多野外观察和实验数据的支持4,14-16。其核心思想可以表述为：几种主要的环境因素，如食物的性质、天敌的威胁，以及雄性杀婴等社会
3、行为会影响社群内个体的“合作-竞争”模式，进而塑 通信作者，研究方向：动物独特适应性状的起源与演化，比较基因组学，功能基因组学，系统发育，人工智能与组学数据的结合。E-mail: 通信作者，研究方向：主要以秦岭金丝猴为研究对象，围绕动物行为学、行为生态学、分子遗传学、保护生物学与比较基因组学等领域，开展灵长类动物适应性进化方面的研究。E-mail:DOI:10.3969/j.issn.0253-9608.2023.05.001编者按：由西北大学齐晓光教授等中外科学家组成的联合团队于2023年6月在科学（Science）发表“Adaptations to a cold climate promo
4、ted social evolution in Asian colobine primates”一文，完整揭示了亚洲叶猴复杂社会系统演化的过程、动力和遗传基础。为了使更多的国内读者了解该重大研究成果，本刊特刊载此解读文章。多学科交叉揭开灵长类复杂社会的起源之谜郑霁轩，张国捷，齐晓光浙江大学 生命演化研究中心，杭州 310030；中国科学院昆明动物所，昆明 650201；西北大学 生命科学学院，西安 710068摘要 灵长类动物的社会组织形式呈现出极高的多样性，但其演化历程，特别是几种最复杂的社会组织的起源尚未得到阐明。近百年来，为回答该问题，社会生态学和行为学领域已经积累了丰富的资料，提出了众
5、多理论，但它们主要停留在宏观层面，缺乏对基因组等微观机制的阐述。近日发表于科学的一项工作中，由西北大学齐晓光教授等中外科学家组成的联合团队，聚焦于独特珍稀的亚洲叶猴类，综合了来自比较基因组学、生态学、古生物学、行为学、细胞生物学等多领域的证据，全面地还原了该类群的自然史，尝试回答什么是社会组织演化的驱动因素。结果显示，亚洲叶猴类的社会组织具有很强的系统发育信号，且受到历史上环境事件的深刻影响。其中，群体的复杂化可能与寒冷驱动的多巴胺通路和催产素通路的快速演化有关。该研究开创了“行为-生态-基因组”综合分析的范式，为灵长类社会演化研究领域开辟了新的道路。关键词 灵长类；亚洲叶猴；社会演化；基因组
6、；生态学322Chinese Journal of Nature Vol.45 No.5 INVITED SPECIAL PAPER造社会系统的特征14,17。例如，食物的分布模式会直接影响一种绿猴(Chlorocebus aethiops)的社会结构。在食物集中的河岸森林，个体可以有效垄断资源，因此社群内的雌性倾向于更频繁地对抗，形成更森严的等级；而在食物分散的稀树草原上，这种等级则不显著。同样的过程可能造成了绿猴与它的近亲赤猴(Erythrocebus patas)在社会结构上的分化18。随着灵长类研究的广度与深度的增加，这种“环境决定论”的视角受到了冲击19-20。比如，社会生态模型的一
7、个自然推论是，只要环境因素相似，那么灵长类的社会模式便是可重复、可预测的7。然而本文开篇提到的几种灵长类，尽管它们都生活在东南亚加里曼丹岛的热带雨林中，具有相似的食性，却仍呈现出迥异的社会结构。如今，越来越多的线索表明，社会结构受系统发育历史的影响可能比想象中的更为显著，即祖先社会模式会改变后代的演化基础和演化路线，使整个类群的演化轨迹呈现循序渐进的阶梯结构17,19,21。这也是“系统发育惯性(phylogenetic inertia)”的一种表现21。如果社会组织这样的高级行为的演化，确实呈现这种模式，那么必然会在基因组中留下线索。然而此前，人们对灵长类社会行为在分子层面的机制只有非常局限
8、的理解22-24。近日，由西北大学齐晓光教授、李保国教授，中国科学院昆明动物研究所吴东东研究员，西澳大学Cyril C.Grueter研究员等主导的联合研究团队，对这两种假说进行了比较和检验，相关成果发表于科学。他们将目光聚焦到了亚洲叶猴身上它们的社会结构既复杂多样，又有迹可循，是回答这一问题的良好案例25。亚洲叶猴在分类学上属于猴科，疣猴亚科(Colobinae)，亚洲叶猴族(Presbytini)，是疣猴中所有分布于亚洲的成员所构成的单系群。它们有着独特的生理生态特征，是认识灵长类非凡适应力的重要窗口。例如，疣猴是旧世界猴中特立独行的“叶食者(folivore)”，低热量的叶片和树皮等构成
9、了其食物的主要部分26。为了分解难以消化的纤维素和各种有毒物质，它们像牛羊等反刍动物一样趋同演化出了多腔的囊状胃，虽然消化效率不及后者，但也可以容纳大量微生物，进行“前肠发酵(foregut fermentation)”26-27。其中，长鼻猴(Nasalis larvatus)更进一步，发展出真正的反刍行为28。亚 洲 叶 猴 可 以 进 一 步 分 为 经 典 叶 猴(classical langurs)和奇鼻猴类(odd-nosed monkey)两大类群。其中，经典叶猴包含了巽他叶猴(Presbytis)、长尾叶猴(Semnopithecus)、乌叶猴(Trachypithecus)三
10、个属。它们中，既有在印度被尊为猴神哈奴曼化身，因此在街头闹市横行无阻的灰长尾叶猴(S.entellus)，也有躲藏于喀斯特石山难睹真容的我国特有珍稀物种白头叶猴(T.leucocephalus)29。而奇鼻猴类 4个属都凑不出一个端正的鼻子。其中，以标新立异的长鼻著称的长鼻猴生活在加里曼丹岛沿海的红树林30，因尾巴短而显得格格不入的豚尾叶猴(Simias concolor)，则隐居在印度尼西亚苏门答腊岛外海的明打威群岛上，过着与世隔绝的生活。色彩艳丽，眉清目秀的白臀叶猴(Pygathrix spp.)，栖息于越南、柬埔寨、老挝边境被季雨林覆盖的丛林内。最后，便是家喻户晓的金丝猴。在分类上，它们
11、隶属仰鼻猴属(Rhinopithecus)，共计5个物种，其中有3种为我国特有，分别是一身标志性“金丝”的川金丝猴(R.roxellana)(图1)，仅分布于梵净山、难得一见的黔金丝猴(R.brelichi)，以及横断山脉高海拔地区的“雪域精灵”滇金丝猴(R.bieti)。它们的生活环境多样，社会组织独特，性情温顺。这一系列来自同一祖先，并经历了快速分化与辐射适应的物种，提供了研究非人灵长类的绝佳窗口。2 物种不同，家风有异这些亚洲叶猴“家风”各异，有着不同的社会组织，这也正是研究者选择它们作为研究对象的原因。为了方便比较研究，科学家们首先要将纷繁复杂的现象归纳为相对简单的模式。总结下来，亚洲
12、叶猴的社会主要分属四种模式：第一类，一雄多雌“单家庭”社会，以豚尾叶猴、绝大多数的经典叶猴为代表。典型323第 45 卷第 5 期 特约专稿 Chinese Journal of Nature Vol.45 No.5 INVITED SPECIAL PAPER情况下，一只雄性和它的妻妾子嗣组成休戚与共的“小家庭”，在固定的家域(home range)活动，并积极防范其他群体入侵它们的领地(territory)29,31。第二类，多雄多雌社会，如喜山长尾叶猴(Semnopithecus schistaceus)25。这样的社会规模通常大于一雄多雌社会，但并非平等和谐的大家庭。雄猴之间存在等级划分
13、，领头的雄猴产生的后代要多于其他个体32。第三类，“重层社会(multilevel society)”，金丝猴是其典型代表。社会的基本单元可以是一雄多雌组成的“小家庭”，也可以是“单身男青年俱乐部”33。这些“小家庭”之间，或“俱乐部”之间，常年维系在一起，共同取食、共同活动，组成“分队”。当然，“小家庭”分队是容不得“光棍汉”分队离它们太近的，尽管它们属于同一个群组，并在相同的区域内活动。这是因为“一家之主”(“小家庭”的主雄猴)要维护自己在采食和交配上的特权34。在此基础上，多个群组偶尔还会合并为更大的社群，规模可达数百只个体35。这种结构，与社会学中阐述的家庭构成氏族、数个氏族构成村落、
14、村落组成市镇的差序格局有几分相似36。最后，还有一些物种，兼有一雄多雌单家庭社会向重层社会过渡的特征，被称为“类重层社会(semi-multilevel society)”25。例如长鼻猴，它们虽然觅食期间仍以一雄多雌的“小家庭”单独活动，但不存在领地，互不排斥，偶遇也会打个招呼，特别是在夜间更喜欢聚集在一起“集体露营”。白臀叶猴的“小家庭”聚集的时间则更长，持续整个雨季。这4种社会组织模式反映了怎样的演化进程？这时，就需要查猴子们的家谱了。然而，围绕亚洲叶猴的分类，特别是经典叶猴类是否构成单系这个问题37-38，学界意见尚未达成一致。3 重建亚洲叶猴家谱为了获得亚洲叶猴各类群之间的演化关系，
15、研究团队从亚洲叶猴所有7个属中各自挑选出一个代表物种，测序并组装了7个物种的全基因组，并根据4 992个直系同源组，结合最新的化石证据，构建了目前最可靠的系统发育树(图2)。这解决了围绕经典叶猴类的争议，支持它和奇鼻猴类在约750万年前分化，构成亚洲叶猴的两大族裔，也厘清了经典叶猴三个属间的系统发育顺序。至此，家谱落成，社会演化的规律便呼之欲出了。研究发现，相较于随机模型，社会结构相关的参数具有很强的系统发育信号39，且与“分步演化”模型契合得很好。根据演化节点的性状重建，社会组织模式在演化中存在“惯性”，也就是确实会受到祖先社会模式的影响。亚洲叶猴的共同祖先最有可能生活在一雄多雌制的“单家庭
16、”中。伴随着后来的花开两朵，叶猴类大多承袭了祖宗之法，而奇鼻猴类则开始了家庭间的破冰活动，社会组织进一步聚合，形成“类重层社会”。其中，长鼻猴和白臀叶猴是这一模式的代表，豚尾叶猴则是特例，又逆转回了一雄多雌的松散状态。唯有金丝猴们坚持走“团结路线”，最终发展出了复杂的重层社会。这与非洲的狮尾狒(Theropithecus gelada)等从多雄多雌社会分裂图1 川金丝猴家庭(供图：欧阳冠来)324Chinese Journal of Nature Vol.45 No.5 INVITED SPECIAL PAPER形成重层社会的演化路线不同25,32，体现了社会组织演化具有多种可能路径。社会结构
17、同样与环境因素存在着有趣的关联。通过分析不同物种生存环境的数据集，发现聚群较大的物种总是生活在寒冷、干燥、季节性的区域。考虑到在其他脊椎动物中有寒冷驱动合作的案例40，那么环境在亚洲疣猴的演化中又扮演了怎样的角色呢？系统发育分析表明，社会结构是一种相对稳定的性状，当前的环境适应和塑造演化的因素可能并不是一个物种经历的全部，因此，必须将时间拨回变化发生的时刻，从亚洲叶猴的早期演化历史中寻找真相。4 800万年的家族史生物学家们有两台时光机厚厚的沉积地层与代代相传的基因组。从亚洲叶猴现在的生物地理数据出发，研究者们通过近年发现的化石所提示的历史分布41，对古海平面、古地理、古气候等大数据库的挖掘，
18、一点点拼凑出800万年来疣猴在亚洲的扩散路径；又通过对个体基因组的成对序列进行马尔可夫共祖分析42，还原了亚洲叶猴7属7种在过去几十万年间的有效种群大小变化。新的结果挑战了疣猴亚科从喜马拉雅山北方进入东亚的观点43，认为它们是经由南麓到达东亚、东南亚地区的。在此过程中，寒冷很可能对奇鼻猴类的分化与社群增大起了重要作用这些演化节点和奇鼻猴的祖先进入横断山区的时间相吻合(600万年前后)，暗示它们受到了该地剧烈的造山运动、转变的季风，以及晚中新世降温(late Miocene cooling)的影响。面对寒潮，长图2 亚洲叶猴类各属的系统发育关系、生存环境与社会结构25325第 45 卷第 5 期
19、 特约专稿 Chinese Journal of Nature Vol.45 No.5 INVITED SPECIAL PAPER的冰期和间冰期，它们对高寒森林的适应最为彻底，社群规模也空前庞大和稳定。总而言之，对亚洲叶猴系统发育关系的重建和演化历史的还原，展示了它们从一雄多雌单家庭的祖先状态开始，经由类重层社会，不断聚合，最终形成重层社会的“三幕式”演化历史，并显示了寒冷气候在驱动这一演化进程中的重要作用。该结果进一步支持了研究团队自主提出的重层社会的“亚洲起源-聚合学说”44(图3)。鼻猴-豚尾叶猴支系选择一路向南进入古巽他大陆，并逐渐适应了迥异的雨林环境，随着后来海水上涨形成今日局限于岛
20、屿的分布格局；而金丝猴、白臀叶猴的祖先则继续在“北境”逗留。随后，白臀叶猴也经不住寒冷，逐渐向越南等地扩散。虽然今日白臀叶猴栖居于东南亚山地的常绿阔叶林中，但它们相比长鼻猴有着更加紧密的类重层社会，与它们曾在寒冷气候中逗留更久的假说相符。在200万年前至今的漫长时光里，金丝猴顽强地留在了北地，独自度过了更新世大大小小5“抱团取暖”的分子机制为了进一步探究寒冷驱动亚洲叶猴社群增大的基因机制，科学家们“还原”了奇鼻猴共同祖先的基因组，通过与其他亚洲叶猴、两种非洲疣猴构成的外群的全基因组比较，研究其编码基因、保守非编码序列的演化。图3 寒冷事件促进亚洲叶猴社会聚合25对编码基因的正选择与快速演化分析
21、指向脂肪细胞分化、脂质代谢通路，以及5-羟色胺为代表的神经递质系统。脂代谢通路说明奇鼻猴类确实经历了对寒冷的适应，并可能通过脂肪组织精细调节产热与散热的平衡；神经-激素调节则已被证实与哺乳类的一系列社会行为有关。对保326Chinese Journal of Nature Vol.45 No.5 INVITED SPECIAL PAPER守非编码区的演化速率研究同样表明，与这些元件相关的基因多集中在能量代谢、神经-激素调节中。根据这些初步结果的提示，研究者们聚焦于神经-激素通路，在奇鼻猴、叶猴共9个基因组间找到了2 103个有关的直系同源基因。他们将其按功能上下游关系划分为不同模块，研究模块内
22、基因的演化速率和社会结构量化表征之间的相关性。结果显示，涉及低温代谢、免疫(可能与社会规模增大带来的传染病压力有关)、神经发育和信号传递等功能的模块和社群大小有较强的非线性相关，其中，与催产素、多巴胺递质系统有关的改变格外引人注目。在哺乳类中，催产素和多巴胺具有强化母亲与幼儿之间的纽带的作用，寒冷等恶劣气候条件，通常会造成育幼投入增加，如哺乳期的延长。因此，很可能是寒冷环境对个体间更强的依恋行为的选择，驱动了奇鼻猴类神经递质系统的快速演化。这一系列自然选择促使的演化，又进一步造成个体性情的转变，使其变得更加温顺，使理毛、雄性间容忍(male tolerance)等一系列利于合作的行为增加，为更
23、大更复杂的社群的形成奠定了基础。为检验这一假设，研究者们选择了生态行为学、分子和细胞生物学等多个入手点。首先，对不同奇鼻猴的观察数据的量化比较确认了一系列友好行为在一雄多雌、类重层和重层社会中呈递增态势。随后，对催产素、多巴胺通路中的正选择基因的功能验证，为这一差异提供了分子层面的解读。例如，催产素受体蛋白(OXTR)、多巴胺受体D1(DRD1)在奇鼻猴类中均有特异的突变。被转入人胚肾细胞后，奇鼻猴类，特别是金丝猴的受体蛋白表现得比一雄多雌的叶猴更为灵敏，与蛋白结构模拟显示的更高配体亲和力相吻合。这暗示以这两种神经递质为代表的神经-内分泌系统的重塑是亚洲叶猴形成规模更大、更稳定社会的生理基础(
24、图4)，为后续研究指明了方向。图4 神经-激素调节的适应性变化增强社会亲和力25327第 45 卷第 5 期 特约专稿 Chinese Journal of Nature Vol.45 No.5 INVITED SPECIAL PAPER最后，我们终于可以回到当初的问题：造成灵长类社会系统差异的因素是什么？答案是环境和系统发育惯性兼而有之13,20。在亚洲叶猴的案例中，环境剧变首先驱动了社会系统的快速演变；但作为一种群体层面涌现出的复杂性状，社会系统涉及众多互相耦合的个体生理与行为特征，呈现出很强的系统发育惯性，因此得以在漫长的时间尺度中维持稳定45。当然，异质的环境无时无刻不在侵蚀着这种稳定
25、性，与世隔绝的明打威群岛上逆转回祖先状态的豚尾叶猴就是一例。这启示我们，在这个不断变化的世界上，维持静止是一件如此困难的事；但同时，一路走来的经历或多或少会成为你的一部分，不能用现状解释一切。自然界的故事每天都在被新的篇章覆写，但它们从未离去，只待有心人将其拣起，拼凑，娓娓道来。(2023年6月25日收稿)参考文献1 SILK J B.Social components of fitness in primate groups J.Science,2007,317(5843):1347-1351.DOI:10.1126/science.1140734.2 GRUETER C C,QI X,ZI
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40、n，ZHANG Guojie，QI Xiaoguang Center for Evolutionary&Organismal Biology at Hangzhou University,Hangzhou 310030,China；Kunming Institute of Zoology,Chinese Academy of Sciences,Kunming 650201,China；College of Life Sciences,Northwest University,Xian 710068,ChinaAbstract The social systems of primates are
41、 highly diverse,but their evolutionary history,especially the origin of some most complex societies,remains elusive.Although much attention has been focused on this issue for about one century and tremendous progress has been made in the fields of social ecology and ethology,we still know little abo
42、ut the genetic underpinnings of primates social behaviors.Recently,a joint team of Chinese and foreign scientists,led by Professor Qi Xiaoguang of Northwest University,has provided new insights into this question with evidence from comparative genomics,ecology,paleontology,ethology,and cell biology.
43、This work has been published in Science.They focused on the natural history of Asian colobines,a group of unique and endangered Old World monkeys,and discovered the possible driving force of their social evolution.The results demonstrated that this taxons social systems both have a strong phylogenet
44、ic signal and were deeply affected by historical environmental events.Rapid evolution and reorganization of dopamine and oxytocin pathways driven by cold climate may play a key role in the formation of the most complex multi-level societies.This study has pioneered a“behavior-ecology-genome”paradigm
45、,opening up a new avenue for the study of primate social evolution.Key words primates,Asian colobines,social evolution,genomics,ecology(编辑：段艳芳)26 LIU R,AMATO K,HOU R,et al.Specialized digestive adaptations within the hindgut of a colobine monkey J.The Innovation,2022,3(2):100207.DOI:10.1016/j.xinn.2
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